A bandeira do Império Russo foi a bandeira oficial do Turcomenistão até 1914 e depois por mais 3 anos, até 1917, apenas com um desenho ligeiramente diferente - o brasão aparecia no canto superior esquerdo em um fundo amarelo. Depois, até o colapso da União Soviética em 1991, o Turcomenistão usou diversas variações de bandeiras semelhantes às soviéticas: uma base vermelha com uma lua crescente, uma estrela ou uma foice e um martelo.

Desde 1937, a bandeira tem um fundo vermelho sólido com uma inscrição dourada no canto superior esquerdo - TSSR. Desde a década de 1940, a bandeira não mudou, mas a abreviação foi escrita em cirílico. Em 1953, a bandeira foi redesenhada, reintroduzindo o martelo e a foice e a estrela de cinco pontas acima deles, bem como duas linhas azuis no meio, ao longo da bandeira. Entre a independência em 1991 e a adoção da nova bandeira em fevereiro de 1992, essa bandeira continuou sendo a bandeira nacional do Turcomenistão independente.
Depois de conquistar a independência em 1991, em 19 de fevereiro de 1992, o Turcomenistão adotou uma bandeira muito semelhante ao desenho atual. Em 1997, dois ramos de oliveira cruzados foram adicionados para simbolizar a natureza pacífica do povo turcomeno e seu status de neutralidade permanente. Em 2001, a proporção da bandeira mudou de 1:2 para 2:3.